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社伝での最も古い記述は、大同元年（806年）、平城天皇の勅命により紀伊国熊野権現の勧請を受けて再興されたとするもので、それより前の国分寺建立のときに創建されたものと推定されている。実際には平安時代末期の平維盛（1158年 - 1184年）により創建されたとする説もある。社伝によれば、後白河天皇が久寿2年（1155年）の即位のときに当社に天下泰平の祈祷を命じ、以降勅願所になったと伝える。歴代の領主である伊達氏・上杉氏の崇敬を受け、社領の寄進や社殿の整備が行われた。神仏習合の時代には、熊野三山と同じ証誠寺の寺号を称することを許され、熊野修験の一大霊場として栄えた。明治5年（1872年）に郷社、大正6年（1917年）に県社に列した。